Cтроительство аэропорта началось в 1970 году в 27 км от Красноярска за поселком Емельяново.
25 октября 1980 года аэропорт Красноярск (тогда еще Емельяново) был введен в эксплуатацию.
В 1993 году аэропорт получил статус международного.
В 2005 году для обслуживания трансферных пассажиров и пассажиров международных рейсов в аэропорту был открыт терминал №2 (в настоящее время законсервирован).
К 2006 году завершились работы по замене покрытия взлетно-посадочной полосы на асфальтобетон с армированной полимерной сеткой.
2008 год ознаменован открытием на территории аэропорта современного терминала прилета с пропускной способностью 500 чел/час (терминал №3).
В 2012 году завершена сертификация по стандартам Part-145, позволяющая выполнять оперативные формы для воздушных судов типа MD-11F, A 319, 320, 321 с двигателями определенных конфигураций.
В 2014 году система менеджмента качества аэропорта Красноярск (Емельяново) была сертифицирована по стандарту ISO 9001:2008.
В 2015 году началось строительство нового пассажирского терминала аэропорта.
В 2016 году аэропорт Красноярск вошел в перечень аэропортов федерального значения.
26 декабря 2017 года был открыт новый пассажирский терминал.
27 декабря 2017 – совершен первый рейс из нового терминала - в Норильск.
В ноябре 2018 года побит исторический рекорд по пассажиропотоку – 2,5 миллиона человек.
1 марта 2019 – открытие делового терминала (реконструирован исторический терминал внутренних вылетов).
26 марта 2019 года Распоряжением Правительства РФ международный аэропорт Красноярск (Емельяново) был переименован в международный аэропорт Красноярск.
31 мая 2019 по итогам конкурса «Великие имена России» аэропорту официально присвоено имя Дмитрия Александровича Хворостовского.
8 июля 2019 года – аэропорт Красноярск признан самым динамично развивающимся аэропортом Евразии.
В апреле 2020 года международный аэропорт Красноярск имени Д.А. Хворостовского занял второе место в рейтинге самых удобных аэропортов России по версии журнала «Форбс».
26 сентября 2020 в честь 40-летнего юбилея аэропорта Красноярск состоялся благотворительный забег по взлетно-посадочной полосе (единственный в своем роде в действующем аэропорту).
В марте 2021 в аэропорту Красноярск стартовал уникальный проект для России – «Собака эмоциональной поддержки» для пассажиров, испытывающих дискомфорт при перелете.
31 мая 2021 состоялась торжественная церемония открытия первого регионального хаба группы «Аэрофлот» в международном аэропорту Красноярск.
3 августа 2021 на перроне аэропорта спортсмен в специальной упряжке протащил пассажирский Boeing 737-800 авиакомпании NordStar, тем самым поставив рекорд России по трек-пулу.
В сентябре 2021 года введена в эксплуатацию магистральная рулежная дорожка, позволяющая использовать воздушные судами индекса 6, к которым относится Boeing 747-400.
По итогам 2022 года международный аэропорт Красноярск обслужил 3 092 342 пассажира – это рекордный показатель пассажиропотока за всю историю аэропорта.